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八神太一ら「選ばれし子どもたち」が異世界・デジタルワールドへ渡ったあの夏の冒険から6年。そして、八神ヒカリたちとベリアルヴァンデモンとの最後の戦いから3年の月日が流れようとしていた。平穏な毎日が続くなか、いつの間にか閉じてしまったデジタルワールドへのゲート。選ばれし子どもたちにもその原因は分からぬまま、時間だけが過ぎ去っていく――。そんなある日、突如としてお台場の街にクワガーモンが出現。その暴走により街は破壊され、人々は大混乱に陥る。クワガーモンを偶然見かけた太一は、その暴走を止めるために単身その姿を追いかけるのだった。しかし、クワガーモンと対峙するも、どうすることも出来ない太一。「だめだ…俺一人じゃ、なにもできない…」 咆哮とともにクワガーモンが太一に襲いかかったその瞬間、デジヴァイスが大きな光を放ち始めた――。「太一、でっかくなったなーっ!」 懐かしいあの声とともに、物語は再び大きく動き始める。
湾港都市「リブラシティ」。 政治・経済・文化の中心であり、街の“富”が結集した「アッパーサイド」と、汚職や犯罪に溢れ、人々がお互いを疑い合わざるを得ない「アウトサイド」、その両エリアを分かつ巨大な運河と、一本の「橋」。これらにより構成される、まさに人間の“差別意識”が顕在化した様な街である。そんな「アッパー」から「アウトサイド」に赴任してきた、若き女性刑事・ソニアは、数々の事件を追う中で、人間を守るために戦う、醜い姿の3人と出会う。彼らは一体何者なのか・・・?妖怪人間3人は、それぞれの思いを抱えながら、正体を隠し生きていた。人間に仇為す悪を倒すことで、人間になろうとする「ベム」、人間に憧れ、人間と同じ学校に通い、人間を理解することで、人間になることを目指す「ベラ」、人間や世間に達観し、冷めた様子でゲームの世界に没頭する「ベロ」。彼らはいくつもの事件や、人間たちとの触れ合いの中で、傷つき、悩む。人間のために戦っても、その醜い姿から、決して人間に受け入れられることはない…。そんな3人を探す1人の存在がいる。リブラシティを裏で牛耳る「見えざる議会」を操り、ベムたちを確保しようとする彼女の目的は果たして?
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